Il ruolo trascurato di un precursore della biotina per i batteri marini

The ISME Journal volume 16, pagine 2599–2609 (2022)Citare questo articolo

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La biotina (vitamina B7) è coinvolta in una vasta gamma di reazioni biochimiche essenziali ed è un micronutriente cruciale che è vitale per molti organismi pro ed eucarioti. Le poche misurazioni della biotina negli oceani del mondo mostrano che la disponibilità è soggetta a forti fluttuazioni. Numerosi microrganismi marini mostrano auxotrofia della biotina e quindi dipendono dall'approvvigionamento di altri organismi. La destiobiotina è il principale precursore della biotina ed è stata recentemente rilevata in concentrazioni simili alla biotina nell'acqua di mare. L'ultima reazione enzimatica nella via biosintetica della biotina converte la destiobiotina in biotina tramite la biotina sintasi (BioB). Il ruolo della destiobiotina come precursore della sintesi della biotina nei sistemi microbici, tuttavia, è in gran parte sconosciuto. Qui dimostriamo sperimentalmente che i batteri possono superare l'auxotrofia della biotina se mantengono il gene bioB e la destiobiotina è disponibile. Una ricerca genomica di 1068 batteri prevede che il potenziale biosintetico della biotina varia notevolmente tra i diversi gruppi filogenetici e che il 20% codifica esclusivamente bioB e quindi può potenzialmente superare l'auxotrofia della biotina. Molti Actino- e Alphaproteobacteria non possono sintetizzare la biotina de novo, ma alcuni possiedono esclusivamente bioB, mentre la stragrande maggioranza dei Gammaproteobacteria e dei Flavobacteriia esibiscono gli ultimi quattro geni cruciali per la sintesi della biotina. Abbiamo rilevato elevate concentrazioni intra ed extracellulari del precursore relativo alla biotina nel batterio prototrofico Vibrio campbellii, con destiobiotina extracellulare che raggiunge fino a 1,09 ± 0,15*106 molecole per cellula durante la crescita esponenziale. I nostri risultati forniscono prove del ruolo ecologico della destiobiotina come via di fuga per superare l’auxotrofia della biotina per i batteri nell’oceano e presumibilmente in altri ecosistemi.

La biotina (vitamina B7) è un coenzima essenziale coinvolto in numerose reazioni biochimiche sia nei procarioti che negli eucarioti. Gli enzimi biotina-dipendenti catalizzano le reazioni di carbossilazione, come la piruvato carbossilasi, la propionil-CoA carbossilasi, l'acetil-CoA carbossilasi o la β-metilcrotonil-CoA carbossilasi. Queste reazioni indispensabili sono coinvolte nella gluconeogenesi, nella sintesi degli acidi grassi e nel catabolismo degli aminoacidi [1,2,3]. Nei batteri si possono trovare altre due carbossilasi biotina-dipendenti: l’urea amidoliasi, che consente ai batteri di utilizzare l’urea come fonte di azoto, e la geranil-CoA carbossilasi, che è coinvolta nel catabolismo degli isoprenoidi [4]. La base per la via della biosintesi della biotina è la sintesi del pimeloil-CoA che può essere ottenuto attraverso diverse vie metaboliche [4] seguita dall'attività sequenziale di quattro enzimi, 8-ammino-7-ossononanoato sintasi (BioF), adenosilmetionina-8- ammino-7-ossononanoato aminotransferasi (BioA), destiobiotina sintasi (BioD) e biotina sintasi (BioB), che convertono pimeloil-CoA in biotina [5, 6]. La reazione enzimatica finale prevede l'inserimento di un atomo di zolfo tra le posizioni sature C6 e C9 della destiobiotina, che si ritiene provenga dalla cisteina [7] (Fig. 1). Le stime attuali, basate su esperimenti di coltivazione, suggeriscono che il 90% di tutto il fitoplancton eucariotico sono prototrofi della biotina [8,9,10]. Nonostante l’importanza della biotina e l’accessibilità dei genomi batterici per la valutazione delle vie metaboliche, il potenziale di biosintesi della biotina nei batteri marini è rimasto in gran parte sfuggente. In studi precedenti, per la classificazione del potenziale della via della biotina dei batteri marini è stato considerato solo il bioB, il gene che codifica la conversione finale della destiobiotina in biotina. Queste analisi hanno suggerito che diversi rappresentanti marini di Alphaproteobacteria e Flavobacteriia non sono in grado di sintetizzare la biotina, mentre la maggior parte dei Gammaproteobacteria marini sono prototrofi della biotina [10]. Tuttavia, le valutazioni del potenziale del percorso della biotina delle comunità batteriche considerando tutti e quattro i geni del percorso della biotina, ad esempio, nell'intestino umano, mostrano che un gran numero di batteri mostrano auxotrofi della biotina, tuttavia il recupero del precursore della biotina potrebbe svolgere un ruolo importante [11].